1931 में मोतीलाल नेहरू का निधन हो गया। अपने पिता की मृत्यु के बाद, जवाहरलाल इंदिरा को जैसी शिक्षा देना चाहते थे उसके लिए अब वे स्वतंत्र थे। पीपल्स-ऑन-स्कूल में डे-बोर्डर बनाने के लिए, इंदिरा को पूना ले जाया गया। यह उनके लिए आनंद भवन की आराम भरी ज़िंदगी से एक काफी बड़ा परिवर्तन था।
इंदिरा, लगभग चौदह वर्ष की, सभी बोर्डरस में सबसे बड़ी थी, इसलिए उन्हें कुछ छोटे छात्रों का दायित्व दिया गया। वह स्कूल के मालिकों से प्राप्त होने वाले प्यार के बावजूद, इस तरह की जिम्मेदारियों का सामना करने में असमर्थ थी और रात को अकेले में अपने बिस्तर पर छुपकर बहाए आँसुओं से वह दिल हल्का कर लेती थी।
पूना में स्कूल में रहते हुए, इंदिरा को महात्मा गांधी के करीब आने का एक अवसर मिला था। वह सप्ताहांत पर यरवदा जेल में उनसे मिलने जाया करती थीं। उन्होंने उन्हें हरिजनों की सुरक्षा के लिए जेल में 'आमरण अनशन' करते देखा। इसने उन पर एक बड़ा प्रभाव छोड़ा और उन्होंने निष्क्रिय प्रतिरोध की शक्ति के बारे में सीखा। इंदिरा ने एक शारीरिक और कानूनी रूप से शक्तिहीन व्यक्ति की ताकत का अनुभव किया। उन्होंने “खाने के बजाय बोलने के लिए मना करना" के द्वारा इस विधि को पुनर्निर्मित किया।
1934 से 1935 तक इंदिरा ने शांतिनिकेतन में अध्ययन किया। वह भोर होने से बहुत पहले उठ जाती थी, आम सभा के लिए सभी विद्यार्थियों के साथ खुले प्रांगन में उपस्थित होती थी, भजन गाती थी आदि। कक्षाएं प्राकृतिक परिवेश में हुआ करती थीं। शांतिनिकेतन दो बार दैनिक ध्यान के लिए भी प्रोत्साहित करता था।
इस सुखद जीवन की स्थापना या शांति और सौहार्द की इंदिरा को काफी लंबे समय से चाह थी। वह हमेशा भीड़, शोर, संघर्ष और हिंसा के बीच रही थी। उनका जीवन में पहली बार इतने शांतिपूर्ण माहौल से सामना हुआ और यहाँ इंदिरा को अपनी उम्र के लोगों की संगति मिली।
शांतिनिकेतन में, उन्हें टैगोर के छंद पढाए गए जिससे उनके लिए उनमें एक आकर्षण विकसित हो गया था। "एक तरह से, टैगोर पहले व्यक्ति थे जिन्हें मैंने होश में एक महान व्यक्ति के रूप में माना था", उन्हें याद था। स्नेह का एक बंधन उन दोनों के बीच विकसित हुआ। उन्होंने मणिपुरी नृत्य लिया और उसमें पर्याप्त प्रवीणता प्राप्त कर टैगोर की भी वाहवाही प्राप्त की।
कमला नेहरू की बिगड़ती सेहत के कारण इंदिरा को 1935 में शांतिनिकेतन छोड़ना पड़ा। टैगोर ने उनके पिता को लिखा "हमने भारी मन से इंदिरा को विदाई दी, क्योंकि वह हमारे घर की एक धरोहर थी। मैंने उसे बहुत बारीकी से देखा और जिस तरह से आपने उसका पालन पोषण किया है मैंने आपके प्रति आदर महसूस किया..."
1936 में अपनी मां की मौत के बाद, इंदिरा ने समरविले कॉलेज, ऑक्सफोर्ड में प्रवेश लिया। उन्होंने ऑक्सफोर्ड में इतिहास, राजनीति विज्ञान और अर्थशास्त्र में अच्छा प्रदर्शन किया था, लेकिन लैटिन (एक अनिवार्य विषय) में उनके ग्रेड काफी ख़राब थे।
वह सबसे प्रसिद्ध छात्रा लेकिन एक अनिच्छुक नेता थी। वह कई राजनीतिक गतिविधियों में भारी रूप से शामिल थीं। उन्होंने कुछ कार्यक्रमों के लिए स्वयंसेवकों को इकट्ठा किया, जब जापान ने चीन पर हमला किया उन्होंने ऑक्सफोर्ड में जापानी माल का बहिष्कार किया, चीन में चिकित्सा सहायता के लिए पैसे जुटाने के लिए एक लाभ प्रदर्शन का आयोजन किया और यहां तक कि स्पेन के गृह युद्ध में रिपब्लिकन कारण के लिए पैसे जुटाने के लिए उन्होंने अपना एक कंगन तक नीलाम कर दिया।
ऑक्सफोर्ड में उनके पहले वर्ष के दौरान प्रिंसिपल ने नेहरू को यह बताते हुए पत्र लिखा कि डॉक्टरों को लगता है कि उन्हें सर्दियां ऑक्सफोर्ड से दूर गुजारनी चाहिए। उनकी शारीरिक शक्ति उनके जोश से ज़रा भी मेल नहीं खाती। हल्की सी सर्दी उन्हें बीमार कर सकती है।
1939 में इंदिरा को सर्दी हो गई जोकि परिफुफ्फुसशोथ में विकसित हो गई। उसे ठीक करने के लिए उन्हें बार बार स्विट्जरलैंड की यात्राएं करनी पड़ी जिसके कारण उनकी पढ़ाई में बाधा पहुंची। उनका 1940 में वहां इलाज चल रहा था जब नाजी सेनाओं ने तेजी से यूरोप पर विजय प्राप्त की।
इंदिरा ने पुर्तगाल के माध्यम से इंग्लैंड में लौटने की कोशिश की लेकिन लगभग दो महीने के लिए वह फंस गयी थीं। वह 1941 की शुरुआत में इंग्लैंड में प्रवेश करने में कामयाब रहीं और वहाँ से ऑक्सफोर्ड में अपनी पढ़ाई पूरी किये बिना भारत लौट आईं।
इंदिरा के जीवन में इस दौरान उनके और उनके पिता के बीच पत्रों की एक श्रृंखला शुरू हुई जिनमें से कईं निजी साहस का एक सबक थे। नेहरू ने अपनी बेटी के तेरहवें जन्मदिन पर उनके लिए लिखा था, " कभी भी गुप्त तरीके से या कुछ भी ऐसा न करें जो आप छिपाना चाहते हैं। कुछ भी छिपाने की इच्छा का मतलब है कि आप डर रहे हैं, और भय एक बुरी बात है और आपके अयोग्य है।"
इंदिरा कम उम्र में महत्वपूर्ण हस्तियों के संपर्क में आयीं। लेकिन इन हस्तियों की उपस्थिति के बावजूद उन्होंने कभी खुद को अभिभूत नहीं होने दिया। वास्तव में, वह उनका सूक्ष्म और स्वतंत्र मूल्यांकन करती थीं और अकसर उनसे असहमत रहती थीं।